Blütezeit
Nach einem Brand, dem auch die Gründungsurkunde zum Opfer fiel, bestätigte der Statthalter des Hochmeisters Eberhard von Sayn diese am 1. Oktober 1251. Der neuen Urkunde nach blieb Culm Hauptstadt des gegründeten Ordensstaates. Es wurde ein Obergericht geschaffen, an das sich alle Gerichte der nach Culmer Recht gegründeten Städte zum Zwecke der Rechtsauslegung wandten. Die Stadt erhielt ein ausgedehntes Territorium, den Bürgern wurde das Recht zur Selbstverwaltung und ein vorteilhaftes Erbrecht (Frauen und Männer wurden erbrechtlich gleichgestellt) gewährt, andererseits waren sie (in den Grenzen des Culmer Landes) zum Kriegsdienst verpflichtet. Die oberste Gewalt übte ein Rat aus, der aus zwölf Ratsherren bestand und an dessen Spitze der Bürgermeister stand (später wechselten sich drei Bürgermeister bei der Amtsführung ab). Für die Entwicklung der Stadt von Bedeutung war die Befreiung seiner Bürger von Zollabgaben. Es wurde ein einheitliches Geldsystem (Culmer Pfennig), ein Längenmaß (Culmer Ruthe), ein Volumenmaß (Scheffel) und ein Flächenmaß (Hufe) eingeführt. Die Culmer Pfarrkirche, die zur 1243 gegründeten Culmer Diözese gehörte, erhielt eine reiche Ausstattung.
Die Grenzen der neu gebauten Stadt wurden der Geländetopografie angepasst, indem sie am Rande der Hänge der Hochebene abgesteckt wurden. Die Stadt wurde zunächst mit einem Erdwall umgeben und nach 1267 mit einer 30 Basteien besitzenden Ziegelmauer. An der Ost- und Westseite, wo es keine steilen Böschungen gab, boten Gräben zusätzlichen Schutz. Für die Stadt wurde eine regelmäßige, schachbrettförmige Anordnung der Straßen mit einem zentral liegenden Marktplatz gewählt. Sieben Straßen wurden von Toren abgeschlossen, von denen jedoch nur drei Stadttore, nämlich das Graudenzer Tor, das Thorner Tor und das Wassertor in Betrieb waren (die übrigen waren das Tuchtor, das Brückentor, das Magdeburger sowie das Merseburger Tor).
Nach der endgültigen Niederschlagung des Pruzzenaufstands im Jahr 1283 entwickelte sich die Stadt dynamisch. Nach Culm zogen immer mehr Siedler aus dem Rheinland und Westfalen, Thüringen, Sachsen sowie aus Schlesien. 1298 erhielt die Stadt vom Orden das Marktrecht, die Baugenehmigung für ein Handelshaus am Markt sowie die Genehmigung für die Gründung von Handwerkszünften. Grundlegende Bedeutung für das mittelalterliche Culm hatte der Transithandel. Es wurde hier mit Waren aus polnischen Gebieten, der Rus und aus Ungarn gehandelt. Die Lage der Stadt an der Weichsel ermöglichte es, sich am Seehandel zu beteiligen. Nach der Gründung der Hanse im 14. Jahrhundert bildeten die Städte des Ordensstaates eine gesonderte preußische Gruppe, deren Mitglieder 1347 in folgender Reihenfolge genannt wurden: Culm, Thorn (Toruń), Elbing (Elbląg), Danzig (Gdańsk), Königsberg (poln. Królewiec, russ. Kaliningrad) und Braunsberg (Braniewo). Als die Stadt von Bürgermeister Ertmar von Herdecke vertreten wurde, nahm sie am Leben der Hanse regen Anteil. Nach seinem Tod im Jahr 1373 jedoch beteiligte Culm sich nicht nur nicht mehr an den Hansetagen, sondern auch nicht mehr am Handel im Rahmen der Hanse. Im 14. Jahrhundert musste Culm seinen Rang an die Stadt Thorn abtreten, die sich dank ihrer günstigeren Lage eine führende Position beim Handel mit Polen erarbeitete. Culm musste sich mit der Rolle des schwächeren Partners zufrieden geben. Letztendlich schied Culm in der ersten Hälfte des 15. Jahrhunderts aus der Gruppe der preußischen Hansestädte aus.
Nach der Abkehr vom internationalen Handel begannen ausgedehnte Ländereien eine immer größere Bedeutung im Leben der Bevölkerung zu spielen. In den Gärten wurde der für das Brauen von Bier benötigte Hopfen angebaut und auf den am besten der Sonne ausgesetzten Hängen wurden sorgsam Weinberge angelegt. Erhebliche (wenn nicht die wichtigste) Bedeutung für die Stadt hatten die Rinderzucht, hauptsächlich für den Export, sowie die Forstwirtschaft.
Die wirtschaftliche Blütephase spiegelte sich im Aussehen der Stadt wider. Bis Ende des 14. Jahrhunderts wurden monumentale Sakralbauten errichtet, nämlich die Marienkirche als Pfarrkirche, die Peter-und-Paulskirche mit Kloster, dem sich die Dominikaner annahmen, die Jakobus-und-Nikolaikirche mit dem von den Franziskanern gegründeten Kloster und eine Kirche und ein Kloster, das von den Zisterzienserinnen (Benediktinerinnen) gegründet wurde. In der Nachbarschaft des Thorner Tors wurden die Heilig-Geist-Kirche mit einem angrenzenden Krankenhaus und in der Nähe die Sankt-Martins-Kapelle gebaut. Vor dem Tuchtor bestand die St.-Georgskirche mit Krankenhaus, in dem Leprakranke isoliert wurden. Auf dem Markt stand neben dem Handelshaus das Rathaus. Die in Rechtecke gegliederten Blöcke Culms wurden nie vollständig bebaut. Auf einem Teil der Flächen, die an die Wehrmauern grenzen, befanden sich Gärten. In der ersten Hälfte des 14. Jahrhunderts entwickelten sich in Culm vier Vorstädte, für die es ein gesondertes Gericht gab.
Im Jahr 1386 unternahm der Deutsche Orden den Versuch, in Culm eine Universität (studium generale) zu gründen. Es handelte sich um eine sehr wichtige kulturelle Initiative nicht nur für die Stadt, sondern auch für den gesamten Ordensstaat. Die zu diesem Zweck vorbereitete Gründungsurkunde wurde von Papst Urban VI. unterzeichnet. Leider wurde dieses Vorhaben nicht umgesetzt, weil der Orden in eine schwierige internationale Lage geriet, wodurch die Bildung wichtigeren Themen weichen musste. Jahrzehnte später wurde erneut der Versuch unternommen, eine Universität zu gründen. Die Stadt erhielt sogar vom römischen Kaiser Siegmund von Luxemburg eine Stiftungsurkunde, aber mangelnde Finanzmittel verhinderten letztendlich die Einrichtung einer Hochschule.
Nach der Niederlage des Deutschen Ordens 1410 geriet Culm unter die Hoheit des polnischen Königs, jedoch gewann der Orden nach dem Ende der Belagerung der Marienburg (Malbork) die Herrschaft wieder zurück. Nach dem 1. Thorner Frieden wuchs die Unzufriedenheit der Einwohner mit der Ordensherrschaft. Culm und Thorn als vermögendste Städte des Ordensstaates spielten die Hauptrolle beim Widerstand gegen den Orden. 1440 entschlossen sich die Stände des Ordensstaates, sich zum Zwecke der Verteidigung ihrer Rechte und Privilegien zu vereinigen. Es wurde der Preußische Bund gegründet, in dem Culm eine wichtige Rolle spielte. 1454 schloss sich Culm dem Aufstand gegen den Deutschen Orden an, wodurch der Dreizehnjährige Krieg ausgelöst wurde.
